Dillahunt wuchs im US-Bundesstaat Washington auf, und studierte an der University of Washington Journalismus. Danach zog er nach New York City, wo er an der New York University Vorlesungen über Schauspiel besuchte. Dillahunt stand ab 1991 intensiv am Theater auf der Bühne, ehe er 1995 sein Filmdebüt in der Fernsehserie Liebe, Lüge, Leidenschaft gab. Weitere Rollen folgten, von denen jedoch die desMatthew Ross in 4400 – Die Rückkehrer und die des Steve Curtis in Emergency Room am bekanntesten sind.
2006 stand er für die achtteilige Miniserie The Book of Daniel als Jesus von Nazaret vor der Kamera, und erntete von konservativ römisch-katholischer Seite Tadel, da es in The Book of Daniel um die Reinkarnation Jesu' in einem Milieu von Drogen und Gewalt ging. Die Serie wurde eingestellt.
In der HBO-Serie Deadwood verkörpert Dillahunt sowohl den historischen Charakter Jack McCall als auch die fiktive Figur Francis Wolcott.
Garret Dillahunt ist mit der Schauspielerin Michelle Hurd verheiratet.
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